Quand il est bon d'être ridé : les bactéries à l'aspect ridé sont mieux adaptées à l'organisme hôte

04.09.2023 - Allemagne
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Tous les organismes multicellulaires - des plus simples organismes animaux et végétaux à l'homme - vivent en étroite association avec une variété de micro-organismes qui colonisent leurs tissus et forment des relations symbiotiques avec l'hôte. De nombreuses fonctions vitales, telles que l'absorption des nutriments, la régulation du système immunitaire ou même les processus neurologiques, résultent des interactions entre l'organisme hôte et les symbiotes microbiens. La coopération fonctionnelle entre l'hôte et les micro-organismes, que les scientifiques appellent méta-organisme, est étudiée en détail à l'université de Kiel dans le centre de recherche collaboratif (CRC) 1182 "Origine et fonction des méta-organismes".

© Christian Urban, Uni Kiel

Dans cette nouvelle étude, le Dr Nancy Obeng et ses collègues ont pu identifier plusieurs mutations génétiques spécifiques qui sont liées à l'adaptation de la bactérie Pseudomonas lurida à son hôte.

© Prof. Hinrich Schulenburg

L'équipe de recherche a étudié l'adaptation de la bactérie P. lurida lors du passage d'un mode de vie libre à un mode de vie lié à l'hôte en tant que symbiote du nématode Caenorhabditis elegans (photo).

© Christian Urban, Uni Kiel
© Prof. Hinrich Schulenburg

Les relations symbiotiques entre les microbes et les organismes plus complexes sont aussi anciennes que la vie multicellulaire elle-même. Une hypothèse courante sur l'origine de ces associations est qu'elles sont principalement basées sur un avantage évolutif pour l'hôte. Ce paradigme est contrecarré par le fait que les micro-organismes évoluent beaucoup plus rapidement que leurs hôtes et que leur fort potentiel d'adaptation peut être un moteur important des symbioses.

Une équipe de chercheurs du groupe Écologie évolutive et génétique de l'Institut de zoologie de l'université de Kiel a utilisé des expériences dites d'évolution ainsi que des analyses génétiques pour étudier quels mécanismes cellulaires des bactéries sont à la base d'une adaptation à l'hôte et quels avantages écologiques peuvent découler pour les micro-organismes de l'établissement d'une relation symbiotique. À cette fin, ils ont étudié l'adaptation de la bactérie Pseudomonas lurida lors du passage d'un mode de vie libre à un mode de vie lié à l'hôte en tant que symbiote du nématode Caenorhabditis elegans. Les chercheurs ont pu identifier plusieurs mutations génétiques spécifiques qui sont liées à l'adaptation de la bactérie à son hôte. En outre, ils ont constaté que ces changements génétiques entraînaient une morphologie ridée des colonies, ce qui a conduit à un mode de vie plus sessile et moins mobile de la bactérie, lui donnant un avantage concurrentiel sur les conspécifiques non adaptés à l'hôte. Les scientifiques de Kiel ont publié leurs résultats dans la revue Nature Microbiology.

La symbiose, une stratégie avantageuse pour la bactérie

Pour étudier expérimentalement les mécanismes d'adaptation des cellules bactériennes à l'hôte, l'équipe de recherche a choisi la bactérie P. lurida. Celle-ci fait partie de la colonisation microbienne naturelle de C. elegans, mais elle peut aussi vivre librement sans organisme hôte. Les chercheurs ont mené une série d'expériences au cours desquelles des bactéries P. lurida vivant librement sur des plaques d'agar ont rencontré des C. elegans et ont pu s'associer aux hôtes pendant la durée d'une génération de vers. Ils ont ensuite transféré les bactéries qui avaient colonisé les vers sur les plaques pour leur permettre de coloniser à nouveau l'hôte. Ce cycle a été répété sur dix générations de vers afin de permettre aux bactéries de développer une association étroite avec l'organisme hôte.

"L'approche de l'évolution expérimentale nous a permis de faire évoluer les bactéries vers un mode de vie lié à l'hôte", explique le premier auteur de l'article, le Dr Nancy Obeng, chercheur au sein du groupe Écologie et génétique évolutives. "Ces adaptations se sont manifestées pour la première fois par la formation d'une colonie d'apparence ridée sur le milieu de culture", poursuit Mme Obeng. Le phénotype "Wrinkly" est apparu en grand nombre, ce qui indique qu'il domine les autres types. En outre, un certain nombre de différences fonctionnelles ont été révélées chez ces bactéries évoluées : Elles étaient capables de coloniser l'organisme hôte plus rapidement et de persister avec une plus grande probabilité, mais elles étaient également capables de revenir efficacement à un cycle de vie libre. En outre, elles présentaient une motilité plus faible, c'est-à-dire une capacité moins prononcée à se déplacer dans le cadre du cycle de vie libre, par exemple sur un milieu nutritif. "La somme de ces adaptations à l'hôte représente une stratégie écologique avantageuse pour la bactérie, qui permet aux spécialistes de l'hôte de coloniser avec succès plusieurs hôtes à la suite et de l'emporter globalement sur la bactérie ancestrale d'origine", explique M. Obeng, membre du CRC 1182.

Un commutateur génétique contrôle les adaptations à l'organisme hôte

Les chercheurs ont ensuite évalué si les adaptations observées étaient dues à l'évolution génétique et, dans l'affirmative, quel changement dans le génome en était responsable. Pour ce faire, ils ont procédé au séquençage du génome entier des différents morphotypes adaptés de la bactérie et les ont comparés au type original, ancestral. "Nous avons pu identifier certains gènes mutés uniquement dans les bactéries adaptées à l'hôte. Deux de ces gènes sont liés à ce que l'on appelle le système Wsp des cellules bactériennes, un système sensoriel capable de percevoir des indices environnementaux et de les transmettre à des voies de transduction de signaux à l'intérieur de la cellule", explique Obeng. "Dans la bactérie adaptée à l'hôte, la mutation de ces gènes garantit la régulation à la hausse d'un certain messager cellulaire, appelé c-di-GMP", souligne Obeng.

Afin de tester la relation de cause à effet entre ce système et l'adaptation au mode de vie de l'hôte, les chercheurs ont manipulé les gènes concernés dans des bactéries P. lurida non adaptées à l'hôte. Ces bactéries ont ensuite montré les adaptations phénotypiques et fonctionnelles de l'association avec l'hôte. En outre, d'autres espèces de Pseudomonas vivant dans l'hôte se sont révélées présenter des changements génétiques similaires. "Nous avons ainsi pu identifier le c-di-GMP comme un interrupteur régulateur général pour l'établissement d'une association avec l'hôte chez différentes espèces de Pseudomonas", résume M. Obeng.

L'évolution des micro-organismes comme moteurs des symbioses

Les nouveaux résultats de l'équipe de recherche du CRC 1182 contribuent à une meilleure compréhension de l'origine évolutive des associations hôte-microbe, qui sont généralement étudiées du point de vue de l'hôte plutôt que du point de vue microbien. "Il est particulièrement intéressant de noter que jusqu'à présent, le c-di-GMP était surtout connu comme régulateur de la virulence de divers agents pathogènes. Nos résultats démontrent maintenant que le c-di-GMP est plus largement important pour l'adaptation de l'hôte, qu'il s'agisse de pathogènes ou de microbes bénéfiques", souligne le professeur Hinrich Schulenburg, chef du groupe de recherche en écologie et génétique évolutives.

Des recherches plus approfondies sur ces relations pourraient aider à l'avenir à comprendre les processus cellulaires que les bactéries utilisent pour entrer temporairement ou définitivement dans des modes de vie symbiotiques et en tirer des stratégies écologiques bénéfiques - par exemple, en utilisant leurs hôtes comme vecteurs pour ouvrir de nouveaux habitats. "Dans l'ensemble, nos travaux montrent une fois de plus que l'évolution expérimentale des symbiotes bactériens du nématode C. elegans constitue un système modèle idéal pour élucider et généraliser les mécanismes fondamentaux des interactions hôte-microbe", déclare M. Schulenburg, vice-porte-parole du CRC 1182.

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